PHYLOGÉNIE ANIMALE

L'émergence d'une nouvelle phylogénie des Bilateria

Les premiers arbres moléculaires générés, entre 1988 et 1997, à partir des séquences d'ARNr 18S confortaient en partie la vision traditionnelle car ils montraient un positionnement basal des plathelminthes (acœlomates) et des nématodes (pseudocœlomates) par rapport aux autres Bilateria (annélides, mollusques, arthropodes, vertébrés...). En revanche, il est apparu très tôt que, contrairement aux conceptions classiques, les annélides et les arthropodes ne sont pas étroitement apparentés, les premiers étant notamment plus proches des mollusques que les seconds. En 1995, une étude a mis en évidence l'existence d'un clade comportant, outre les mollusques et les annélides (embranchements qui ont en commun la larve trochophore), les bryozoaires, les brachiopodes et les phoronidiens (ces trois derniers phylums étant classiquement groupés dans le super-embranchement des lophophoriens). Par référence à sa composition, ce clade a été appelé Lophotrochozoa. Depuis lors, bien d'autres embranchements sont venus grossir ce groupe (par exemple, némertes, siponcles, rotifères, et même plathelminthes).

Le véritable bouleversement de la phylogénie des Bilateria date de 1997, lorsqu'un groupe de chercheurs a montré que la position basale des nématodes et des plathelminthes dans les arbres moléculaires publiés jusqu'alors n'était que la conséquence d'un artefact de reconstruction phylogénétique. Ayant séquencé l'ARNr 18S d'un plus grand nombre d'espèces de nématodes et de plathelminthes, ces auteurs furent alors en mesure de montrer que les nématodes se positionnent au voisinage des arthropodes, et les plathelminthes au sein des lophotrochozoaires.

Nématodes et arthropodes, ainsi que quelques embranchements moins populaires (par exemple, priapuliens, nématomorphes, tardigrades et onychophores), forment le clade des Ecdysozoa, ainsi nommé parce que tous ces groupes ont en commun la croissance par mue (en grec, ecdysis). Ainsi étaient mises en place les grandes lignes de la nouvelle phylogénie des Bilateria (fig. 4) dans laquelle ces derniers sont subdivisés en trois grands clades – lophotrochozoaires, ecdysozoaires et deutérostomiens – les deux premiers formant les protostomiens.

Cette nouvelle hypothèse phylogénétique a des conséquences considérables. La plus immédiate est la disparition des grades successifs fondés sur les cavités liquidiennes (acœlomates, pseudocœlomates et cœlomates). En effet, ces trois types d'organisation sont largement dispersés (polyphylétiques) au sein de l'arbre des Bilateria (fig. 4). L'évolution du cœlome est donc plus complexe qu'on ne l'avait envisagé classiquement. Soit le cœlome existait dès l'ancêtre commun des Bilateria et a été perdu secondairement dans plusieurs lignées (par exemple, chez les plathelminthes, les nématodes...), soit il a été acquis plusieurs fois de manière convergente (ainsi le cœlome des annélides, celui des arthropodes et celui des vertébrés pourraient ne pas être homologues). L'évolution n'est donc pas un cheminement rectiligne des formes les plus simples vers les plus complexes. Notons qu'entre les deux hypothèses envisagées ici à propos de l'évolution du cœlome, il n'est pas possible de trancher pour le moment, principalement par manque de résolution de la phylogénie au sein des lophotrochozoaires.

Une autre conséquence importante est l'éclatement des articulés (annélides, arthropodes, onychophores et tardigrades), pourtant l'un des groupes les plus anciens et les plus consensuels de la zoologie classique. De ce fait, on peut appliquer à la métamérie le même type de raisonnement que pour le cœlome. Ou bien la métamérie des annélides et celle des arthropodes ont été acquises indépendamment, ou bien la métamérie a été héritée de l'ancêtre commun des Bilateria, mais alors il faut admettre qu'elle a été perdue secondairement chez tous les embranchements non métamérisés.

Bien que cette nouvelle phylogénie puisse apparaître choquante au regard de l'interprétation classique des données morpho-anatomiques, on aurait tort d'y voir le produit de l'arrogance de molécularistes méprisant deux siècles de recherches anatomiques. Tout d'abord, il faut se rappeler que la phylogénie traditionnelle des métazoaires n'était qu'une proposition parmi bien d'autres émises par les zoologistes depuis le xix^e siècle, et que son succès était principalement dû à sa beauté formelle et à des idées préconçues sur une prétendue tendance de l'évolution à la complexification. De plus, plusieurs analyses cladistiques récentes basées sur les caractères morpho-anatomiques obtiennent des résultats cohérents avec les phylogénies moléculaires, particulièrement la monophylie des ecdysozoaires. En réalité, cette nouvelle phylogénie des Bilateria a même été obtenue pour la première fois en 1992 à partir de données purement morpho-anatomiques, soit cinq ans avant sa mise en évidence à partir de l'ARNr 18S en 1997. Cela montre bien que celle-ci est au moins aussi cohérente que l'ancienne vis-à-vis des caractères morpho-anatomiques. Simplement, certains caractères auxquels la phylogénie traditionnelle attribuait une signification phylogénétique profonde (le cœlome, la métamérie, mais aussi les caractères embryologiques de la dichotomie classique protostomiens/deutérostomiens, cf. infra) s'avèrent en réalité beaucoup plus variables. À l'inverse, des caractères auxquels on accordait autrefois peu d'importance, comme la croissance par mue, s'avèrent avoir une signification phylogénétique beaucoup plus profonde.

Depuis 2005, la subdivision des Bilateria en ecdysozoaires, lophotrochozoaires et deutérostomiens a été confirmée par l'analyse combinée de plus d'une centaine de gènes différents, une approche rendue possible par les données issus de séquençages massifs (notamment génomes complets). Finalement, cette hypothèse particulièrement novatrice sur la phylogénie des Bilateria s'est imposée comme la mieux soutenue et la plus largement admise.

Le problème de la position des acœlomorphes

D'après plusieurs phylogénies moléculaires, deux groupes de petites planaires d'organisation anatomique très simple, les acœles et les némertodermatides, se positionneraient en groupe frère de tous les autres Bilateria (fig. 4). Classiquement, ces deux groupes étaient classés au sein des plathelminthes, mais ces phylogénies les en éloignent considérablement. Ce résultat, encore controversé, demande confirmation. L'effervescence que cette question suscite actuellement est en réalité reliée au débat sur la nature même du dernier ancêtre commun des Bilateria. Alors que des données concernant les gènes de développement (cf. La contribution de l'évo-dévo) suggèrent que cet ancêtre devait être relativement complexe, la position basale des acoeles et némertodermatides dans l'arbre phylogénétique serait, d'après certains auteurs, en faveur d'un ancêtre anatomiquement simple, confortant la théorie classique de l'ancêtre « planuloïde ». D'autres suggèrent que ces petites planaires pourrait résulter d'une simplification secondaire à partir d'un ancêtre des Bilateria complexe. 

Synapomorphies et relations internes des trois grands clades de Bilateria

Outre la croissance par mue, le clade des ecdysozoaires est soutenu par un assez grand nombre de synapomorphies morpho-anatomiques (Schmidt-Rhaesa et al., 1998). Il s'agit tout d'abord de caractères liés à la cuticule : la perte de la ciliature épidermique, la présence de chitine alpha dans la cuticule (au moins dans certaines régions du corps et à certains stades), l'organisation en trois couches de la cuticule et un mode particulier de formation de l'épicuticule (par dépôt de matériel à l'extrémité de microvillosités émises par les cellules de l'hypoderme). Les autres caractères proposés comme synapomorphies des ecdysozoaires sont la position terminale de la bouche (qui redevient cependant ventrale chez les arthropodes) et la symétrie triradiée du pharynx. Ce dernier caractère est plus problématique car, outre son absence chez la plupart des arthropodes, il est présent à l'extérieur des ecdysozoaires, notamment chez les gastrotriches, un embranchement dont la position demeure incertaine (pour cette raison, non figuré sur la fig. 4).

Au sein des ecdysozoaires, les embranchements se distribuent en trois clades : Scalidophora (kinorhynches, priapuliens et loricifères), Nematoïda (nématodes et nématomorphes) et Panarthropoda (tardigrades, onychophores et arthropodes). Les deux premiers partagent une organisation particulière du système nerveux central : présence d'un anneau nerveux antérieur, sans condensation cérébrale, d'où partent plusieurs cordons nerveux longitudinaux (cycloneurie). Certaines phylogénies moléculaires montrent une relation de groupe frère entre les nématoïdes et les panarthropodes (fig. 4), suggérant que la cycloneurie est un caractère ancestral chez les ecdysozoaires, la cérébralisation et la formation d'une chaîne nerveuse ganglionnée ventrale étant un caractère dérivé propre aux panarthropodes. Conséquence remarquable, cette phylogénie implique donc que le système nerveux dit « de type annélidien » (chaîne nerveuse ganglionnée avec cerveau antérieur dorsal) serait convergent entre les arthropodes et les annélides.

Il est extrêmement difficile de proposer des synapomorphies pour le clade des lophotrochozoaires. Certains affirment que la larve « de type trochophore » en est une. Toutefois, cette dernière n'est connue que chez les mollusques, les annélides et les siponcles (qui pourraient être des annélides modifiés). Chez tous les autres embranchements (à l'exception des rotifères et des gnathostomulides, animaux à développement direct), il existe, au moins chez une partie des espèces, une larve planctonique. Cependant, la diversité des larves des lophotrochozoaires est telle, notamment du point de vue de la structure et du fonctionnement des bandes ciliaires, qu'il est impossible dans l'état actuel des connaissances d'y reconnaître des caractères dérivés propres aux lophotrochozoaires.

Parmi les trois grands clades de Bilateria, c'est au sein des lophotrochozoaires qu'on rencontre la plus grande diversité de plans d'organisation. Les relations entre la bonne dizaine d'embranchements de lophotrochozoaires restent largement irrésolues. Tout au plus certaines phylogénies moléculaires suggèrent une subdivision en deux clades appelés Trochozoa (annélides, mollusques, némertes, phoronozoaires – phoronidiens + brachiopodes –, entoproctes) et Platyzoa (plathelminthes, rotifères, gnathostomulides). Les bryozoaires (ou ectoproctes) semblent n'appartenir à aucun de ces deux clades, ce qui rend polyphylétique le groupe classique des lophophoriens (le lophophore des phoronozoaires et celui des bryozoaires seraient des structures convergentes).

Enfin, le clade des deutérostomiens est plus restreint dans sa délimitation actuelle que ne l'était le groupe classique des deutérostomiens. En particulier, la plupart des ouvrages classiques de zoologie traitaient les lophophoriens (bryozoaires, phoronidiens et brachiopodes) comme des deutérostomiens ; les premiers appartiennent désormais aux lophotrochozoaires. D'autres groupes tels que les vestimentifères, les pogonophores et les chaetognathes, ont aussi récemment été sortis des deutérostomiens (les deux premiers sont des annélides modifiés ; les chaetognathes sont des protostomiens ; cf. infra). Finalement, aujourd'hui, les deutérostomiens ne comportent que les échinodermes, les hémichordés et les chordés, ainsi qu'une curiosité de la nature, le genre Xenoturbella (cf. ci-dessous)

L'anatomie des hémichordés (embranchement anciennement appelé Stomocordés) présente trois caractères qui ont depuis longtemps été avancés pour les rapprocher des chordés, l'embranchement auquel appartiennent les vertébrés, dont ils ont été considérés comme des parents très primitifs. Il s'agit : de fentes pharyngiennes associées à un système de circulation de l'eau (caractère appelé pharyngotrémie) ; d'un diverticule antérieur du tube digestif à cellules vacuolisées, appelé stomochorde ; et d'un petit tube nerveux dorsal (uniquement présent chez l'une des classes d'hémichordés, les entéropneustes, et restreint à la région moyenne du corps ou collier). Toutefois, les données récentes sur l'anatomie des hémichordés et l'expression de certains gènes de développement montrent sans ambiguïté que la stomochorde n'est pas homologue à la notochorde des chordés, et, de même, que le tube nerveux des entéropneustes n'est pas homologue à celui des chordés.

De surcroît, toutes les phylogénies moléculaires, y compris les plus récentes issues de la phylogénomique, montrent que les hémichordés sont plus apparentés aux échinodermes (avec lesquels ils constituent le clade des Ambulacralia) qu'aux chordés (fig. 4). Il s'agit là encore d'un grand bouleversement par rapport aux conceptions classiques. Les Ambulacralia ont pour synapomorphie l’acquisition d’une larve planctonique ciliée présentant trois systèmes coelomiques distincts se succédant de l’avant vers l’arrière (trimérie). Les larves d’hémichordés (tornaria) et d’échinodermes (dipleurula) sont très semblables. Elles sont en revanche très certainement convergentes par rapport aux larves planctoniques ciliées de lophotrochozoaires, d’après des données récentes issues de l’évo-dévo et de la paléontologie. La pharyngotrémie, probablement homologue entre les hémichordés et les chordés, a été perdue chez les échinodermes (il existe un groupe d'échinodermes fossiles présentant des fentes branchiales). Ainsi, l'acquisition de la pharyngotrémie remonte à la branche des deutérostomiens dont elle constitue une synapomorphie.

Il faut mentionner, pour terminer sur la phylogénie des deutérostomiens, la résolution d'une des plus mystérieuses énigmes de la zoologie : le positionnement de Xenoturbella. L'organisation de cet animal marin et benthique est extrêmement simple : c'est une sorte de sac cylindrique, avec un tube digestif présentant un orifice unique ventral, à organisation acœlomate et sans véritables organes différenciés (hormis un organe d’équilibration). On l'a diversement interprété par le passé, par exemple comme une relique de la souche ancestrale des Bilateria (en somme le plus primitif des acœlomates) ou comme un mollusque dégénéré. Les phylogénies moléculaires montrent désormais, sans ambiguïté, que Xenoturbella est un deutérostomien (groupe frère des Ambulacralia), suggérant que son organisation résulte d'une simplification drastique au cours de l'évolution.

La réinterprétation évolutive des caractères embryologiques classiques

Dans la discussion précédente, le problème des caractères embryologiques de la dichotomie classique protostomiens/deutérostomiens a été volontairement laissé de côté. Ces caractères fournissent-ils des synapomorphies pour les clades Protostomia et Deuterostomia tels qu'ils sont délimités dans la nouvelle phylogénie ? Malheureusement, non.

La distribution des états des caractères « mode de clivage », « mode de formation du cœlome » et « origine de la bouche » sur la nouvelle phylogénie des Bilateria est indiquée dans le tableau. Le clivage radiaire est celui qui a la distribution la plus étendue et il représente probablement le mode ancestral pour les Bilateria. Le clivage spiral est au contraire un mode dérivé qui ne se rencontre qu'au sein des lophotrochozoaires (annélides, mollusques, némertes, plathelminthes...). De même, l'entérocœlie et la deutérostomie pourraient être des caractères ancestraux pour les Bilateria, étant donné qu'elles sont présentes chez les deutérostomiens, les chaetognathes et les bryozoaires. Quoi qu'il en soit, on constate que ces caractères embryologiques ne sont pas pertinents pour réaliser les grandes découpes au sein des Bilateria, contrairement à la théorie classique.

Les simplifications de l'organisation anatomique déduites de la phylogénie

Une des plus importantes leçons à tirer des avancées récentes sur la phylogénie des Bilateria est la grande fréquence des transformations évolutives aboutissant à simplifier l'organisation. Outre l'exemple de Xenoturbella, évoqué plus haut, un autre cas remarquable est celui du tube digestif à un seul orifice des plathelminthes. Classiquement considéré comme un caractère primitif, l'absence d'anus est au contraire le résultat d'une perte au cours de l'évolution ; du moins c'est de loin l'hypothèse la plus parcimonieuse, compte tenu de la position des plathelminthes, nichés au sein des lophotrochozoaires.

Plusieurs groupes autrefois considérés comme des embranchements de position incertaine ont pu être repositionnés grâce aux phylogénies moléculaires, comme des membres très modifiés d'embranchements bien connus. C'est le cas des échiuriens, un groupe de vers marins cœlomates à corps non métamérisé et qui possèdent une trompe antérieure ciliée (proboscis) non rétractable et utilisée pour recueillir des particules alimentaires. Il est bien établi aujourd'hui que les échiuriens sont des annélides qui ont perdu la métamérie secondairement (ils en ont conservé toutefois des traces : sériation interne des néphridies et du système nerveux central). Il en est vraisemblablement de même pour les siponcles, autre groupe très original de vers cœlomates non métamérisés et ne présentant, quant à eux, aucune sériation anatomique à l’état adulte (mais au cours du développement leur système nerveux présente des traces de segmentation). Les vestimentifères (par exemple, les Riftia, gros vers tubicoles associés aux fumeurs des dorsales océaniques) et les pogonophores, deux groupes désormais réunis dans la famille des siboglinidés, sont également des annélides modifiés. Dans ce dernier cas, non seulement la métamérie est considérablement modifiée (elle ne s'observe en fait qu'à l'extrémité postérieure du corps), mais aussi le tube digestif a été perdu au profit d'un type spécial de symbiose avec des bactéries.

On peut citer encore le cas des acanthocéphales, vers parasitant le tube digestif des vertébrés (avec un stade larvaire enkysté dans un arthropode). Dépourvus de tube digestif, leur cavité corporelle est principalement remplie par les organes génitaux. Leur région antérieure est différenciée en un proboscis rétractable garni de solides épines. Les phylogénies moléculaires établissent l'appartenance des acanthocéphales au groupe des rotifères, et la reconstitution de l'évolution des caractères morpho-anatomiques montre que, parallèlement à l'acquisition du mode de vie parasitaire, les acanthocéphales ont perdu l'ensemble des structures anatomiques caractérisant les rotifères : couronne ciliée, mastax (complexe de mâchoires sclérifiées), pied et glandes associées, etc.

On pourrait multiplier les exemples, tant les cas de simplifications anatomiques (liées ou non au parasitisme), démontrés par les travaux récents de phylogénie, sont nombreux. Le phénomène peut aller jusqu'à des extrémités à peine croyables, comme dans le cas des dicyémides, dont les adultes ne sont constitués que de quelques cellules, des orthonectides, dont le stade nourricier est un syncytium immiscé entre les tissus de l'animal qu'il parasite, ou encore des myxozoaires, unicellulaires sur la majeure partie de leur cycle. Concernant ces trois groupes de parasites, la phylogénie moléculaire indique que les dicyémides et les orthonectides sont des Bilateria, alors que les myxozoaires sont quant à eux des cnidaires extrêmement modifiés.